列舍特尼科夫的另一位“贵人”是莫斯科市长索比亚宁。在莫斯科市政府工作期间，列舍特尼科夫为索比亚宁鞍前马后，完成了不少急难险重的工作，从而也完全融入了索比亚宁的团队。直到如今，他也被认为是索比亚宁的嫡系。

2009年4月14日至10月12日，列舍特尼科夫担任彼尔姆边疆区政府办公厅主任，当时的边疆区行政长官是奥列格·齐尔库诺夫。在此期间，列舍特尼科夫主持制订了《彼尔姆边疆区社会经济发展战略》。列舍特尼科夫属于年轻一代政治精英，善于在工作中充分利用社交媒体。在彼尔姆工作期间，他定期进行网络现场直播，并在Instagram上回答市民们提出的问题。这种与公民直接互动交流的做法引起了当时的俄罗斯联邦总统德米特里·梅德韦杰夫的关注。

2009年3月，梅德韦杰夫总统力主推出了“总统百名后备干部计划”，目的是为国家发现才华横溢的各领域管理人才，作为高级后备干部加以培养和重用。由于自身的工作业绩以及与索比亚宁的关系，列舍特尼科夫顺利进入了第一批“百名后备干部名单”。

2009年10月12日，列舍特尼科夫被任命为俄罗斯联邦政府办公厅国家管理、地区发展和地方自治司司长，任职至2010年12月。当时的联邦政府办公厅主任就是索比亚宁。

莫斯科新星

索比亚宁担任莫斯科市长后，列舍特尼科夫也跟随他到莫斯科市政府工作。2010年12月至2012年4月，列舍特尼科夫担任莫斯科市政府办公厅和市长办公室第一副主任。期间，列舍特尼科夫为开设莫斯科国际金融中心做了很多筹备工作，同时建成了“我们的城市”互联网门户网站。该网站用于莫斯科市民直接与政府各主管部门联系交流，而无需排队和繁文缛节，这为市民与政府官员之间直接互动提供了第一个互联网空间。此外，他也是《2014-2025年莫斯科投资战略》的主要起草者之一。

在成功主持了几个项目之后，他于2012年4月至2017年2月出任莫斯科市政府经济政策与城市发展司司长，所有莫斯科城市建设项目的财政投资协调都要过他的手。这一时期，他支持以项目目标原则进行预算布局，还支持私营部门参与教育、医疗保健和文化遗产保护等公用事业。

莫斯科现任副市长拉科娃·阿纳斯塔西娅

在莫斯科市政府工作期间，列舍特尼科夫与拉科娃配合默契。在拉科娃的支持下，他绕开主管莫斯科市经济问题的副市长安德烈·沙罗诺夫而直接向市长汇报工作。沙罗诺夫是戈尔曼·戈列夫（曾经担任俄罗斯联邦经济发展部长，现任俄罗斯储蓄银行行长）的人，与俄罗斯众多大商人关系密切。而在市政府内部，他与拉科娃势不两立、明争暗斗。沙罗诺夫始终主张将新的经济活动监管者与企业家进行协调，但拉科娃和列舍特尼科夫反对这种做法，认为这是在搞院外活动。

有一段时间，莫斯科市区的很多商亭和季节性餐馆都是由商人们自行租用土地并自行搭建的。列舍特尼科夫认为，未经授权的小商小贩会损害整个贸易行业的发展。因此，他在莫斯科主导了“违章商亭”的拆除和改造工作，还亲自参加了著名的“长桶之夜”摊位的拆除。之后，他主持建立了市政商亭并把它们出租给商户。此外，列舍特尼科夫还在莫斯科引入了针对个体商户的交易费和特许证制度，提高了对豪华住宅业主征收财产税的额度。

在实施莫斯科城市建设项目的过程中，列舍特尼科夫也为自己亲近的一些机构进行游说。比如他读大学时曾兼职的彼尔姆斯特林预测集团公司就成了莫斯科市政府一系列工程的重要承包商，为莫斯科市政府搞的一系列项目和工程开发信息系统、提供网络服务，当然也参与了“我们的城市”电子政务项目的建设。而列舍特尼科夫把自己在彼尔姆工作时的老部下纳塔莉亚·卡塔耶娃安排到了莫斯科市政府，专门负责这些项目的实施。

年轻的“封疆大吏”

2017年，列舍特尼科夫在俄罗斯国民经济与国家行政学院完成了总统后备干部培训课程。总统后备干部培训班也被称为“州长学校”。这个项目的毕业生有的会担任地方领导人，有的会到国家部委任职。俄罗斯新任总理米哈伊尔·米舒斯金也曾为这个培训项目授课。

2017年2月6日，根据俄罗斯总统普京签发的总统令，时年38岁的列舍特尼科夫被任命为彼尔姆边疆区代理州长。2017年6月14日成为统一俄罗斯党推举的彼尔姆边疆区州长正式候选人。9月10日，列舍特尼科夫以82.06%的得票率赢得选举。9月18日，他正式就任彼尔姆边疆区州长。

任州长期间，列舍特尼科夫将市辖市政区合并入市区，增加了定居点。他在彼尔姆较早废除了以推算收入作为征收标准的单一税。2017-2019年，彼尔姆边疆区地方预算自2008年以来首次出现盈余。列舍特尼科夫禁止在住宅楼附近和街道上设置非固定式零售商亭。在彼尔姆更新了市政交通枢纽、建设了新的公共活动场所。他还定期在他的Instagram页面上进行直播，回答彼尔姆居民的提问。

2017年12月，列舍特尼科夫正式加入统一俄罗斯党，并在2018年12月8日举行的该党第十八次代表大会上被选为最高委员会委员。

普京与列舍特尼科夫